Мир погрузился в хаос не по вине войны или природного катаклизма, а из-за безжалостного грибкового штамма, превратившего большую часть человечества в агрессивных, искаженных существ. На фоне этих руин выживают единицы, и среди них — Джоэл, закаленный годами потерь и вынужденной жестокости. Его жизнь, представляющую собой череду серых, бесцельных дней, неожиданно преображает встреча с юной Элли. Сначала это лишь контракт, очередное поручение от подпольного ополчения «Светлячки» — переправить девочку через страну. Однако это не обычный груз: Элли может быть ключом к спасению, единственным известным человеком, невосприимчивым к инфекции, и на неё открыта настоящая охота. Их путешествие через опустошенные города и дикие ландшафты становится не просто физическим испытанием, но медленным, мучительным сближением двух одиноких душ, где суровая прагматичность Джоэла сталкивается с наивной, но несгибаемой стойкостью его юной спутницы. Спустя годы после событий первого путешествия, жизнь Элли, нашедшей временное пристанище в уцелевшем поселении Джексон, вновь переворачивается с ног на голову. Трагедия, разыгравшаяся на их пороге, разжигает в ней неугасимую жажду мести, заставляя покинуть безопасные стены и отправиться в опасный путь через Америку. Её миссия — найти и уничтожить тех, кто отнял у неё самое дорогое. Параллельно разворачивается другая история — Эбби, солдата враждебной милитаристской группировки, чья собственная жизнь была навсегда искалечена поступком Джоэла. Её одержимость возмездием оказывается столь же всепоглощающей. Две линии повествования переплетаются, сталкивая лоб в лоб, заставляя игрока увидеть историю с противоположных сторон. Это уже не эпичное путешествие сквозь разрушенный мир, а мрачное и безжалостное погружение в порочный круг насилия, где каждый выживший несет свой груз вины и травм, а понятия правды и справедливости теряют всякий смысл, уступая место лишь боли и нескончаемому счету к прошлому.